時は戦国時代、あらゆる願いを叶える宝玉である四魂の玉を巡って人間と妖怪が争っていた。この玉を守る巫女である桔梗（伊藤純奈）は半妖である犬夜叉（喜矢武豊）と心通わせていたが、罠にはまってしまい、お互いを裏切ることになってしまった。桔梗は渾身の力を振り絞って犬夜叉を封印し、自分も力尽きる。四魂の玉は桔梗の亡骸と共に燃やされ、四魂の玉はこの世から消え去った。そして500年後の現代、神社の娘である日暮かごめ（若月佑美）は15歳の誕生日に神社の祠にある古井戸から戦国時代へとタイムスリップ！そこは犬夜叉と桔梗の争いから50年が経過した時代、桔梗の生まれ変わりであるかごめの体内から再び四魂の玉が現れ、犬夜叉は蘇る。そして玉を巡って妖怪たちが動き出す。戦いの中で四魂の玉はとんでもないハプニングにより無数のかけらに飛び散った。そのかけらを集めるために旅することになった犬夜叉とかごめ、そして桔梗の妹・楓（野口かおる）その旅の途中で出会った法師弥勒（滝口幸広）を仲間に加え、旅を続ける一行、彼らに立ちはだかるのは犬夜叉の異母兄の殺生丸（佐奈宏紀）、そして人の邪念に無数の妖怪が結集して生まれた宿敵・奈落（木村 了）、さて彼らの運命は？というのがだいたいのストーリー。
